PRIMER ESTUDIO

El miedo al dolor modera la relación entre percepción de fatiga y el alelo de metionina del gen de la catecol O- metiltransferasa en pacientes con fibromialgia

3.1. INTRODUCCIÓN

La fibromialgia es un trastorno multifactorial, no completamente entendida que se caracteriza principalmente por dolor crónico musculoesquelético y difuso (Wolfe et al., 2010). Múltiples factores, como alteraciones sensoriales en la percepción del dolor (Kosek et al., 1996; López-Solà et al., 2014), disfunciones en el sistema nervioso (Malin & Littlejohn, 2016), estrés (Martinez-Lavin, 2007) y condiciones ambientales (Diatchenko, Nackley, Slade, Fillingim, et al., 2006) muy a menudo están involucrados en el desarrollo de la fibromialgia. Debido a la complejidad de la enfermedad, otras causas etiológicas como los factores genéticos, no deben excluirse de la comprensión de su desarrollo y mantenimiento (Buskila & Sarzi-Puttini, 2006). Evidencia previa relacionada con estudios de agregación familiar ha mostrado que tener un familiar de primer grado afectado por la enfermedad incrementa la posibilidad de desarrollar el síndrome 8,5 veces (Arnold et al., 2004; Buskila et al., 1996, 2007).

El gen de la catecol O-metiltransferasa (COMT) ha sido repetidamente asociado con la percepción y la experiencia de dolor (García-Fructuoso et al., 2006; Martínez-Jauand et al., 2013; Vargas-Alarcón et al., 2007). La enzima relacionada con este gen está funcionalmente involucrada en la degradación de catecolaminas (Lee et al., 2015; D. J. Park, Kim, Nah, Lee, Kim, Lee, Hong, Kim, Lee, Kim, Joung, & Lee, 2016). El gen de la COMT contiene un polimorfismo de nucleótido simple (SNP) resultado de una sustitución de guanina por adenina en el codón 158 (el polimorfismo Val158Met). Este cambio da como resultado que el gen que codifica el aminoácido sea metionina (Met) en lugar de valina (Val)(García-Fructuoso et al., 2006).

El polimorfismo Val158Met se ha asociado con una mayor sensibilización central en pacientes con dolor crónico como la fibromialgia (Desmeules et al., 2014; Vossen et al., 2010). Algunos autores han indicado que los pacientes portadores del genotipo Met/Met del gen de la COMT tienen una mayor sensibilidad a los estímulos dolorosos (Barbosa et al., 2012; Martínez-Jauand et al., 2013), junto con un mayor número de puntos sensibles (Cohen et al., 2009). El alelo Met (es decir, los portadores del genotipo Met/Met + Met/Val) se ha asociado con mayores niveles de dopamina en el encéfalo (principalmente - pero no exclusivamente- en la corteza prefrontal), lo que llevaría a una disminución de la capacidad de respuesta del sistema opioide endógeno a través de la regulación de las encefalinas (J. F. Chen et al., 1993; S. R. George & Kertesz, 1987; Zubieta et al., 2003), favoreciendo un aumento de la percepción del dolor.

Otras investigaciones que utilizaron muestras de controles sanos y participantes con dolor crónico agruparon los genotipos Met/Met y Met/Val (portadores de metionina) en un único grupo para explorar su influencia en diferentes síntomas en comparación con los portadores del genotipo Val/Val (Cargnin et al., 2013; Cohen et al., 2009; Gürsoy et al., 2003; Lee et al., 2015; Sindermann et al., 2018). Esta estrategia se utilizó porque el alelo Met (es decir, los genotipos Met/Met y Met/Val) es responsable de una menor actividad metabólica de la enzima COMT, mientras que el genotipo Val/Val genera una enzima totalmente activa (D. J. Park y Lee, 2017). En este sentido, se ha postulado que las personas portadoras de los genotipos Met/Met o Met/Val son menos capaces de tolerar el dolor que las portadoras del genotipo Val/Val debido a un menor nivel innato de beta-endorfinas (Berthele et al., 2005).

Además del dolor, la sensación persistente de fatiga suele ser uno de los síntomas más prevalentes en esta enfermedad crónica (Walitt et al., 2011; Wolfe et al., 1997), hasta el punto de que los pacientes la perciben como uno de los síntomas más perturbadores para las actividades de la vida diaria (Arnold et al., 2008). La fatiga puede experimentarse en la fibromialgia como una condición física, emocional o cognitiva (Humphrey et al., 2010). Debido a su estrecha relación con la percepción del dolor (se ha observado que comparten mecanismos fisiológicos comunes), la fatiga parece contribuir a la amplificación de las sensaciones de dolor (Vincent et al., 2013). Por otro lado, la fatiga también se ha asociado con el malestar, la depresión, la ansiedad o los pensamientos catastrofistas, que suelen afectar a quienes padecen fibromialgia (Desmeules et al., 2014; Fernández-De-Las-Peñas et al., 2012; Hassett et al., 2000).

A pesar de la gran cantidad de evidencia científica sobre la sintomatología de la fibromialgia, no se ha explorado la fatiga en relación con el gen de la COMT en este síndrome. Sin embargo, algunos autores han encontrado una relación entre el alelo Met de la COMT (es decir, menor actividad de la enzima COMT) y el riesgo de padecer el síndrome de fatiga crónica (Goertzel et al., 2006; Löbel et al., 2015), una enfermedad que comparte algunos mecanismos etiológicos con la fibromialgia (Martínez-Martínez et al., 2014). Además, otros autores han informado de que, en supervivientes de cáncer de mama, las pacientes portadoras del genotipo Met/Met mostraban tanto mayores niveles de fatiga como de percepción del dolor (Fernández-de-las-Peñas, Fernández-Lao, et al., 2012).

Asimismo, los polimorfismos del gen de la COMT, concretamente el polimorfismo Val158Met, también se han relacionado con la sintomatología psicológica en la fibromialgia (Desmeules et al., 2012; Finan et al., 2011; Gürsoy et al., 2003; Martínez-Jauand et al., 2013; Vargas-Alarcón et al., 2007). La depresión, la ansiedad o el catastrofismo ante el dolor, que se han asociado con este síndrome, también contribuyen de forma importante a la intensificación del dolor y al malestar (Desmeules et al., 2014; Fernández-de-las-Peñas, Fernández-Lao, et al., 2012; Hassett et al., 2000). Varias investigaciones han mostrado una clara relación entre el genotipo Met/Met y una mayor gravedad de la depresión y la sintomatología ansiosa (Fernández-De-Las-Peñas et al., 2012; Martínez-Jauand et al., 2013). Además, también se ha argumentado que la presencia de altos niveles de catastrofismo ante el dolor, junto con una actividad enzimática COMT reducida, podría constituir un factor de riesgo para el desarrollo del dolor crónico (S. Z. George et al., 2008). Otras investigaciones han confirmado la relación entre el polimorfismo de la COMT y el catastrofismo ante dolor en pacientes con fibromialgia (Finan et al., 2011). De hecho, estos autores informaron de que los pacientes portadores del genotipo Met/Met informaron de más quejas de dolor cuando el catastrofismo ante el dolor estaba aumentado. El mecanismo neurobiológico por el que los síntomas afectivos pueden influir en la relación entre el gen de la COMT y el dolor aún no está claro. Sin embargo, como consecuencia de ser portador del genotipo Met/Met del gen de la COMT, se ha planteado la hipótesis de que la influencia de la dopamina potencia la respuesta de la amígdala (Smolka et al., 2005). Así, en participantes sanos, los portadores del genotipo Met/Met mostraron una mayor activación límbica ante estímulos negativos que los portadores de otros genotipos (Drabant et al., 2006; Smolka et al., 2005).

La falta de estudios que investiguen la relación entre los genotipos de la COMT, la fatiga y los factores afectivos hace necesario explorar las posibles conexiones entre ellos. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio de casos y controles fue examinar las diferencias en el dolor y la fatiga, así como otras variables psicológicas, en pacientes con fibromialgia asociados al gen de la COMT. Más interesante aún, exploraremos cómo diferentes síntomas afectivos y cognitivos podrían moderar la relación entre genotipos específicos del gen de la COMT y la fatiga y el dolor autoinformados en pacientes con fibromialgia. Basándonos en estudios anteriores, esperaríamos encontrar una relación entre la actividad enzimática del polimorfismo Val158Met y la gravedad del dolor y la fatiga autoinformados en la fibromialgia, en la que los síntomas afectivos y cognitivos actuarían como factores moderadores. Así, los pacientes que presentan la menor actividad de la COMT (es decir, los portadores del alelo Met) experimentarían una mayor severidad del dolor y la fatiga en función del empeoramiento de su sintomatología psicológica.

3.2. MATERIALES Y MÉTODO

3.2.1. Participantes

Ciento ocho mujeres diagnosticadas de fibromialgia y setenta y siete participantes controles sanas participaron en el estudio. Las pacientes cumplían los criterios diagnósticos de fibromialgia establecidos por el Colegio Americano de Reumatología (ACR) en 2010 (Wolfe et al., 2010). Diferentes reumatólogos de la Comunidad de Madrid (España) realizaron el diagnóstico de fibromialgia. Las pacientes fueron reclutadas de la Asociación de Fibromialgia y Síndrome de Fatiga Crónica (AFINSYFACRO) y de la Asociación de Fibromialgia de Pinto (AFAP). Las participantes controles sanas fueron reclutadas mediante un anuncio por correo electrónico y anuncios públicos ubicados dentro de la Universidad Rey Juan Carlos.

La mayoría de las pacientes con fibromialgia tomaban analgésicos o antiinflamatorios en el momento del experimento. Las pacientes que tomaban otros medicamentos (benzodiacepinas y antidepresivos) seguían haciéndolo por cuestiones éticas y médicas. Las participantes sanas no sufrían ninguna condición de dolor crónico. Las participantes de ambos grupos debían ser mujeres de ascendencia europea. Los criterios de exclusión fueron: tener enfermedades neurológicas o trastornos que deteriorasen las funciones cognitivas, psicosis y el abuso/dependencia de sustancias. Este estudio fue aprobado por el Comité Ético de Investigación de la Universidad Rey Juan Carlos y siguió todos los requisitos éticos de la Declaración de Helsinki. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de todas las participantes.

3.2.2. Procedimiento

Los datos de toda la muestra se recogieron entre 2011 y 2015 en la Facultad de Ciencias de la Salud de la Universidad Rey Juan Carlos (Madrid, España). Se recogieron características sociodemográficas, junto con datos sobre el consumo de fármacos, antecedentes médicos/psicológicos, hábitos de salud y una muestra de saliva de todos los participantes. Una vez en el laboratorio, las participantes también completaron una escala visual analógica (EVA) para el dolor y la fatiga en la semana anterior que iba de 0 (ningún dolor/fatiga) a 10 (el peor dolor/fatiga imaginable). Posteriormente, se administraron a los participantes algunos cuestionarios de autoinforme para la evaluación de las variables psicológicas. Los pacientes con fibromialgia completaron el Cuestionario de Impacto de la Fibromialgia (FIQ) (Burckhardt et al., 1991), un cuestionario específico que evalúa el estado de salud y funcional actual. Posteriormente, las participantes sanas y las participantes con fibromialgia completaron el Inventario de Depresión de Beck (BDI) (Beck et al., 1961) y el Inventario de Ansiedad Estado-Rasgo (STAI) (Spielberger et al., 1982), para medir los síntomas depresivos y de ansiedad estadorasgo, respectivamente. También se completó la Escala de Catastrofismo ante el Dolor (PCS) (Sullivan et al., 1995). La PCS evalúa los pensamientos catastróficos en situaciones relacionadas con el dolor. También se utilizó la Escala de Tampa para la Kinesiofobia (TSK) (Gómez-Pérez et al., 2011). Se trata de un instrumento para medir el miedo al movimiento o a las lesiones durante las actividades de la vida cotidiana. Por último, los participantes completaron el Cuestionario de Miedo al Dolor (FPQ-III) (McNeil y Rainwater, 1998). Esta escala consta de tres subescalas: dolor severo, dolor menor y dolor médico/clínico. La cumplimentación de estos formularios llevó aproximadamente entre 30 y 45 minutos.

3.2.3. Genotipado de la COMT

Las muestras de saliva se recogieron en tubos de recogida según procedimientos estandarizados. Se pidió a las participantes que no comieran, bebieran o masticaran chicle durante una hora antes de la recogida de muestras. Inmediatamente después de la recogida, las muestras se almacenaron a -20°C hasta su análisis. El ADN genómico se extrajo de 5 ml de saliva utilizando un kit REALPURE Saliva RBMEG06 (Durviz, Valencia, España) según el protocolo del fabricante. El ADN resultante se diluyó a 100–1000 ng/μl, utilizando tampón 1×Tris-EDTA (TE) (Sigma-Aldrich, Dorset, Reino Unido) y se evaluó su pureza y concentración utilizando un espectrofotómetro NanoDrop^TM ND1000 (Thermo Fisher Scientific Inc., Hemel Hempstead, Hertfordshire, Reino Unido). Los polimorfismos de la COMT se genotiparon mediante un análisis de reacción en cadena de la polimerasa en tiempo real utilizando sondas TaqMan® prediseñados

para polimorfismos rs4680 (Thermo Fisher Scientific Inc, Hemel Hempstead, Hertfordshire, Reino Unido). Las sondas TaqMan® utilizan la química de la nucleasa TaqMan® 5’ para amplificar y detectar polimorfismos específicos en muestras de ADN genómico purificado. Cada ensayo permite el genotipado de individuos para un polimorfismo nucleótido simple (SNP). Cada ensayo de genotipado TaqMan® SNP contiene (A) cebadores forward y reverse específicos de la secuencia para amplificar la secuencia polimórfica de interés y (B) dos sondas TaqMan® minor groove binder (MGB) con quenchers no fluorescentes (NFQ): una sonda marcada con VIC^TM para detectar la secuencia del alelo 1 y una sonda marcada con FAM^TM para detectar la secuencia del alelo 2. La amplificación se realizó con un sistema de detección de secuencias ABI Prism 7000 (Thermo Fisher Scientific Inc., Hemel Hempstead, Hertfordshire, Reino Unido) en la Unidad de Genómica del Centro de Apoyo Tecnológico (CAT) de la Universidad Rey Juan Carlos. Todos los genotipos se determinaron por duplicado.

3.2.4. Análisis estadísticos

Se utilizó la prueba de chi-cuadrado (χ²) para evaluar la distribución de los genotipos entre las pacientes y las participantes controles para comprobar el equilibrio de Hardy-Weinberg (HWE). El equilibrio de Hardy-Weinberg determina qué frecuencias deben observarse en la población para cada genotipo en función de las frecuencias de los alelos (Iniesta et al., 2005).

Posteriormente, se comprobaron los efectos de los genotipos de la COMT en la sintomatología de la fibromialgia en dos pasos. En primer lugar, se examinó la posible relación entre los diferentes genotipos de la COMT y los síntomas clínicos más característicos de la fibromialgia en comparación con las participantes sanas. Para ello, se realizaron ANOVAs de dos vías, en los que las puntuaciones en los cuestionarios autoinformados se consideraron variables dependientes y los genotipos del gen de la COMT (tres niveles: Met/Met, Val/Val y Met/Val) y el grupo (dos niveles: pacientes con fibromialgia y participantes sanos) se consideraron factores. En todos los casos, se realizaron comparaciones post-hoc para determinar la significación de los contrastes por pares mediante el procedimiento de Bonferroni.

Como se ha mencionado, el dolor y la fatiga están muy relacionados, y esta asociación se exploró de dos maneras. En primer lugar, a nivel exploratorio, se determinaron las correlaciones de Pearson (r). En segundo lugar, para comprobar si los efectos sobre la fatiga autoinformada se debían estrictamente a los genotipos de la COMT y no estaban influidos por las puntuaciones de dolor autoinformadas, se realizaron una serie de ANCOVAs con el objetivo de neutralizar su posible efecto sobre los resultados estadísticos. Los tamaños del efecto se calcularon mediante el método de eta-cuadrado parcial (η2p).

El segundo paso tenía como objetivo explorar los posibles efectos moderadores de los síntomas psicológicos (depresión, ansiedad, miedo al movimiento, catastrofismo del dolor y miedo al dolor) en la relación entre los genotipos de la COMT y la percepción del dolor y fatiga autoinformada en pacientes con fibromialgia. Para ello, realizamos una serie de análisis de regresión múltiple. Se realizó una regresión de las variables criterio sobre las variables predictoras y, a continuación, se introdujo en la ecuación el término de interacción (genotipo x BDI, genotipo x STAI, genotipo x TSK, genotipo x FPQ-III, genotipo x PCS) para comprobar la significación del coeficiente de regresión.

Por último, el posible efecto de la medicación sobre los síntomas clínicos (es decir, dolor, fatiga, depresión, ansiedad, miedo al dolor, miedo al movimiento y catastrofismo ante el dolor) dentro del grupo de fibromialgia se comprobó mediante un ANOVA de una vía, incluyendo a los pacientes que utilizaban y no utilizaban determinadas medicaciones, como ya se había hecho anteriormente (Ferrera et al., 2020; Peláez et al., 2019). Estos análisis de control se realizaron incluyendo analgésicos, benzodiacepinas y antidepresivos como factores. Los tamaños del efecto se calcularon mediante el método de eta-cuadrado parcial (η²_p). También se calculó la potencia estadística post-hoc de dos maneras. Mientras que la potencia observada para los ANOVAs se calculó con SPSS, la potencia post-hoc de los análisis de moderación se estimó con G*Power (Faul et al., 2007). Se utilizó un nivel de significación de 0.05 (dos colas) para todos los análisis estadísticos. Todos los análisis estadísticos se realizaron con el paquete SPSS (v.22.0; SPSS Inc., Chicago; IL, USA).

3.3. RESULTADOS

3.3.1. Frecuencias de los genotipos de la COMT

Como se explicó anteriormente, se utilizó la prueba de chi-cuadrado (χ²) para evaluar la distribución de los genotipos entre los pacientes y los participantes sanos para comprobar el equilibrio de Hardy-Weinberg (HWE). En la Tabla 3.1 se pueden observar los datos estadísticos relativos a las distribuciones de genotipos y frecuencias alélicas del gen de la COMT considerando por separado cada grupo de participantes. La distribución de frecuencias del polimorfismo Val158Met cumplió el HWE para las participantes sanas (χ² =1.065; p = 0.301) y las pacientes (χ² = 0.040; p = 0.840).

3.3.2. Análisis de los datos demográficos, clínicos y psicológicos

Todas las participantes tenían entre 35 y 67 años de edad. Aunque se encontraron diferencias significativas entre los grupos en cuanto a la edad (F_(1,183) = 7.01; p = 0.008), no se encontraron diferencias significativas en cuanto a la edad entre los tres genotipos diferentes del gen de la COMT para las pacientes con fibromialgia (F_(2,105) = 0.254, p = 0.776) ni para el grupo de sanas (F_(2,74) = 1.982, p = 0.158).

Por otra parte, los ANOVAs mostraron un efecto principal del grupo, donde las participantes con fibromialgia mostraron puntuaciones significativamente más altas que las sanas en la mayoría de los síntomas psicológicos, como la depresión, la ansiedad estado, la ansiedad rasgo y el miedo al movimiento. Además, el PCS total y sus tres subescalas (PCS rumiación, PCS magnificación y PCS desesperanza) también alcanzaron un mayor grado de gravedad en las pacientes con fibromialgia. Como era de esperar, la percepción del dolor y la percepción de la fatiga (medida por la EVA) también fueron significativamente mayores en los individuos con fibromialgia que en las participantes sanas. No hubo diferencias significativas en el miedo al dolor total ni en ninguna de sus subescalas (severo, menor o médico). Además, el consumo de fármacos por parte de las pacientes fue mayor que el de las participantes pertenecientes al grupo de sanas. Un resumen de estos datos estadísticos puede verse en la Tabla 3.2.

3.3.3. Efecto interacción de los genotipos del gen de la COMT y del grupo de participantes sobre las variables clínicas

Además, los ANOVAs realizados para investigar los posibles efectos de interacción entre el grupo y los genotipos de la COMT (es decir, Met/Met, Met/Val y Val/Val) arrojaron significación estadística para la fatiga (F_(2,152) = 5.975; p = 0.003, η²_p = 0.073). La potencia observada para el efecto de interacción entre la COMT y el grupo para la fatiga produjo una alta potencia estadística (1–β = 0.87). Los análisis post-hoc mostraron diferencias sólo dentro del grupo de fibromialgia. Las pacientes portadoras de los genotipos Met/Met (M = 6.56, SD = 2.37) y Val/Val (M = 5.99, SD = 2.62) informaron de niveles de fatiga significativamente más altos que el subgrupo portador del genotipo heterocigoto (genotipo Met/Val: M = 4.4, SD = 2.65) (véase la Fig. 3.1), pero inesperadamente, no se encontraron diferencias significativas en la comparación post-hoc entre los portadores Met/Met y Val/Val (p > 0.05). Aunque se identificó una tendencia para la interacción entre el grupo y los genotipos COMT para la percepción del dolor, pero no alcanzó significación estadística (F_(2,175) = 2.504; p = 0.085, η²_p = 0.028). A diferencia de otros estudios, no se encontraron diferencias significativas entre los genotipos Met/Met y Val/Val del gen COMT en la fibromialgia. No se encontraron otras diferencias significativas para el resto de las interacciones entre los genotipos de la COMT y el grupo (véase la Tabla 3.3 para los detalles estadísticos completos). Por último, en estos análisis no se observaron efectos principales de los genotipos de la COMT sobre ninguna de las variables clínicas en ninguno de los grupos.

Como se explica en la sección de análisis estadísticos, exploramos la relación entre el dolor autoinformado y la fatiga en términos de correlaciones de Pearson. El dolor autoinformado estaba positivamente correlacionado con la fatiga autoinformada (r = 0.781, p = 0.001). Por lo tanto, cuanto mayor era la puntuación de la fatiga autoinformada, mayor era la puntuación del dolor autoinformado. Posteriormente, se realizaron una serie de ANCOVAs incluyendo el dolor autoinformado como covariable. Los análisis revelaron que las diferencias mostradas en la fatiga autoinformada por la interacción entre los genotipos de la COMT y el grupo eran independientes del dolor autoinformado. En otras palabras, el efecto del genotipo del gen de la COMT y la interacción con el grupo sobre la fatiga autoinformada seguía siendo significativo tras controlar la puntuación del dolor autoinformado (F_(2,151) = 3.590, p = 0.030, η²_p = 0.045).

Para comprobar si los efectos se debían estrictamente a los genotipos y no estaban influidos por la diferencia de edad entre los grupos, se realizaron una serie de ANCOVAs. La posible influencia de la edad se neutralizó introduciéndola como covariable. Los ANCOVAs revelaron que la influencia de los genotipos de la COMT en los resultados clínicos era independiente de la edad (tanto para las pacientes con fibromialgia como para las participantes en la sanas). En concreto, el efecto de interacción entre el grupo y el gen COMT para la fatiga siguió siendo significativo (F_(2,151) = 6.44; p = 0.002, η²_p = 0.079), además de mantener una tendencia a la significación para el dolor (F_(2,174) = 2.629; p = 0.075, η²_p = 0.029). No se encontró ninguna otra diferencia significativa para el resto de los contrastes estadísticos.

3.3.4. Análisis de moderación

Para explorar el posible papel moderador de la sintomatología psicológica en la relación entre los tres genotipos del polimorfismo COMT Val158Met y el dolor o la fatiga, se realizaron análisis de regresión múltiple moderados. Mientras que el genotipo de la COMT se introdujo como variable independiente, las puntuaciones psicológicas se establecieron como variables moderadoras. El dolor y la fatiga autoinformado se consideraron variables dependientes. Los resultados no mostraron efectos de moderación para ninguna de las variables probadas, ni para el dolor autoinformado ni para la fatiga autoinformada (p > 0.05). Posteriormente, se llevó a cabo otro análisis de moderación complementario, agrupando a los portadores de metionina (es decir, Met/Met + Met/Val) en un único grupo y comparándolos con los participantes homocigotos de valina (es decir, portadores de Val/Val), como se ha hecho repetidamente en varios estudios anteriores (Cargnin et al., 2013; Cohen et al., 2009; Gürsoy et al., 2003; Lee et al., 2015; Sindermann et al., 2018). Se encontró un efecto de interacción significativo entre los genotipos de la COMT y el miedo al dolor médico para la fatiga autoinformada (p = –0.250; p = 0.031). Los análisis realizados mediante G*Power para los efectos de los análisis de moderación entre la COMT y la fatiga autoinformada moderada por el nivel de miedo al dolor mostraron una alta potencia estadística (1−β = 0.99). Además, se estimó la ecuación de regresión de la fatiga para cada grupo y mostró que los pacientes portadores de los alelos Met y que puntuaban más alto en el miedo al dolor médico informaban de mayores niveles de fatiga (β = 0.4; p = 0.001), como se había hipotetizado (véase la Tabla 4). Sin embargo, para los participantes portadores de Val/Val, el miedo al dolor médico no predijo las diferencias en la fatiga (β = −0.134; p = 0.531) para este grupo (véase la Fig. 3.2).

Por último, el análisis realizado para examinar los posibles moderadores psicológicos en la relación entre el gen COMT y la percepción del dolor también sugirió una implicación significativa del miedo al dolor médico (β = −0.227; p = 0.059) de forma que los portadores de Met que mostraban mayores niveles de miedo al dolor médico experimentaban una percepción del dolor más intensa (β = 0.271; p = 0.025). Sin embargo, en los participantes portadores de Val/Val, el miedo al dolor médico no predijo las diferencias en la percepción del dolor (β = −0.193; p = 0.344). En este caso, los efectos de los análisis de moderación entre la COMT y el dolor, moderados por los niveles de miedo al dolor, también mostraron una alta potencia estadística (1−β = 0.99). Para el resto de las interacciones, los coeficientes de regresión no fueron significativos (véase la Tabla 3.4).

3.3.5. Efectos de la medicación sobre los síntomas clínicos en pacientes con fibromialgia

La tabla 3.5 resume los datos clínicos de los pacientes según los distintos tipos de medicación tomada (es decir, analgésicos, benzodiacepinas y antidepresivos). Los ANOVAs no revelaron ningún efecto significativo en la sintomatología clínica relacionada con la toma de medicamentos (todos los valores p eran superiores a 0.1), lo que indica que la gravedad del dolor, la fatiga o los síntomas psicológicos eran similares entre los pacientes con fibromialgia que tomaban medicamentos y los que no.

3.4. DISCUSIÓN

Los presentes resultados indican que los diferentes genotipos del polimorfismo Val158Met del gen de la COMT podrían contribuir a las diferencias individuales relacionadas con los síntomas de fatiga en el síndrome de la fibromialgia. Hasta donde sabemos, nuestros resultados son los primeros en mostrar que las pacientes portadoras del genotipo Met/Met (es decir, baja actividad de la COMT) presentaron niveles significativamente más altos de fatiga autoinformada que las portadoras heterocigotas. Además, los portadores del genotipo Met/Met también informaron de niveles más altos de fatiga autoinformada que las homocigotas de valina, pero, inesperadamente, estas diferencias no fueron significativas. Más interesante es el hallazgo que muestra el papel de algunos síntomas psicológicos (es decir, el miedo al dolor médico) en la moderación de la relación entre los genotipos del gen de la COMT y la fatiga autoinformada. En efecto, los pacientes con fibromialgia portadores del alelo metionina y con puntuaciones más altas de miedo al dolor médico informaron de una sensación de fatiga más intensa que los pacientes portadores del genotipo Val/Val del gen COMT. La novedad de estos resultados merece una interpretación cuidadosa.

Como se ha mencionado, nuestros resultados indicaron que las pacientes portadoras del genotipo Met/Met del gen de la COMT mostraban una fatiga autoinformada significativamente mayor que las portadoras del genotipo Met/Val, pero no significativamente mayor, que las portadoras homocigotas de valina. La falta de pruebas empíricas disponibles que relacionen la fatiga autoinformada y los genotipos de la COMT en la fibromialgia hace difícil ofrecer una explicación directa de estos resultados. No obstante, los presentes datos están en consonancia con varios estudios previos que muestran una relación entre la COMT y la fatiga autoinformada en otras patologías (por ejemplo, el cáncer de mama) y en participantes sanos (Eshragh et al, 2017; Fernández-de-las-Peñas, Cantarero-Villanueva, et al., 2012; Fernández-de-las-Peñas, Fernández-Lao, et al., 2012; Malyuchenko et al., 2010), apoyando la idea de que el gen COMT puede influir en la percepción de la fatiga. Más concretamente, los portadores del genotipo Met/Met informaron de un aumento de los niveles de fatiga (Fernández-de-las-Peñas, Fernández-Lao, et al., 2012). Este hecho puede tener varias interpretaciones complementarias y no excluyentes. Algunos autores han explicado que una reducción de la actividad enzimática de la COMT (es decir, el genotipo Met/Met) conlleva una reducción de la respuesta de los receptores opioides endógenos (Zubieta et al., 2003), lo que, a su vez, aumenta la sensibilidad al dolor. Este mecanismo podría explicar el aumento de la percepción de la fatiga como consecuencia de los mecanismos fisiopatológicos comunes que comparten el dolor y la fatiga (Vincent et al., 2013). Por otra parte, los modelos animales han demostrado que una baja actividad de la COMT podría conducir a un aumento de las citoquinas (Nackley et al., 2007). Este hecho podría contribuir al aumento de la percepción de la fatiga en los portadores del genotipo Met/Met, ya que las citocinas podrían provocar una hiperexcitabilidad en la transmisión del dolor y una liberación exagerada de aminoácidos excitatorios y de sustancia P (Bower, 2007). Curiosamente, se ha observado un aumento de las concentraciones de citoquinas (es decir, IL-1RA, IL-6 e IL-8) en pacientes con fibromialgia (Rodríguez-Pinto et al., 2014). Así, tanto el aumento de las citoquinas como la reducción de la actividad de los receptores opioides endógenos podrían considerarse explicaciones plausibles para apoyar el papel que desempeña la COMT (genotipo Met/Met) en la gravedad de los síntomas de fatiga en la fibromialgia. Sin embargo, es necesario seguir investigando para determinar con precisión los mecanismos fisiopatológicos que subyacen a esta relación.

Algunos de nuestros resultados contrastan con hallazgos anteriores. Observamos que las pacientes con fibromialgia portadoras del genotipo Met/Val informaron de menos fatiga que las pacientes homocigotas de valina. Estudios anteriores han indicado que los pacientes con alelos de metionina (es decir, Met/Met y Met/Val) se caracterizan por una mayor gravedad de los síntomas (Desmeules et al., 2014; Fernández-De-Las-Peñas et al., 2012; García-Fructuoso et al., 2006). Para solventar estas inconsistencias, algunos datos han sugerido que los efectos del polimorfismo del gen de la COMT sobre el dolor clínico crónico son altamente dependientes de las consecuencias derivadas de la propia patología (Tammimaki & Mannisto, 2012), como la comorbilidad psiquiátrica o el funcionamiento físico. En cualquier caso, es importante tener en cuenta que la comunicación neuronal no sólo depende de la cantidad de neurotransmisor presente en la hendidura sináptica. También depende de los genes relacionados con la recaptación o el transporte de estos neurotransmisores que influyen en la transmisión sináptica. Por lo tanto, los análisis de otros genes relacionados con la recaptación y el transporte de catecolaminas o los haplotipos (que pueden tener un mayor efecto sobre la función del gen que las variaciones no sinónimas (Nackley et al., 2006)) podrían arrojar luz sobre las inconsistencias encontradas en nuestra investigación con respecto a otras investigaciones.

Como se menciona en la sección de Resultados, nuestros datos indican que las pacientes con fibromialgia obtuvieron peores puntuaciones que las participantes sanas en la mayoría de los cuestionarios psicológicos y las medidas de dolor y fatiga autoinformadas, excepto en los resultados de miedo al dolor. Estos resultados están en concordancia con investigaciones previas que muestran altos niveles de depresión, ansiedad o dolor, entre otros síntomas en pacientes con fibromialgia (Barbosa et al., 2012; Desmeules et al., 2014; Fernández-De-Las-Peñas et al., 2012; Gürsoy et al., 2003; Martínez-Jauand et al., 2013).

Teniendo en cuenta esto, la pregunta que surge es si los síntomas psicológicos, la fatiga o los resultados del dolor y la COMT tienen alguna relación entre sí. En concreto, intentamos analizar si la sintomatología psicológica (es decir, la depresión, la ansiedad, el catastrofismo ante el dolor, el miedo al dolor o el miedo al movimiento) podría tener un efecto moderador sobre la fatiga o el dolor autoinformados en los pacientes genéticamente predispuestos. Encontramos que aquellas pacientes cuyo genotipo se asociaba con una menor actividad enzimática de la COMT (es decir, combinando en un único grupo a los portadores de Met: los genotipos Met/Met y Met/Val) y con mayores niveles de miedo médico al dolor, presentaban la mayor fatiga autoinformada. Por el contrario, este efecto no se encontró en las pacientes portadoras del genotipo Val/Val (asociado a una mayor actividad enzimática). En esta línea, varias investigaciones han encontrado que los factores afectivos y cognitivos pueden influir en la percepción de la fatiga tanto en la fibromialgia (Finan & Zautra, 2010) como en el síndrome de fatiga crónica (Cockshell & Mathias, 2013). En concreto, los altos niveles de miedo al dolor suelen estar relacionados con más discapacidad o dolor (De Gier et al., 2003). Asimismo, parece que las malas experiencias en un contexto médico son buenos predictores de un aumento del miedo al dolor (T. D. Carr et al., 1998). Dado que el síndrome de la fibromialgia no tiene un tratamiento específico y eficaz, los pacientes pueden tener una mayor sensación de malestar, estableciendo formas ineficaces de enfrentarse al dolor (por ejemplo, generando conductas de evitación) (Sullivan et al., 2005), lo que puede conducir a un aumento de la percepción de la fatiga. Por lo tanto, no es descabellado pensar que los pacientes que presentan una baja actividad enzimática de la COMT (es decir, los portadores del alelo Met) puedan experimentar más sensaciones de fatiga, y este síntoma podría verse exacerbado por la influencia de variables emocionales, como su nivel de miedo al dolor.

La relación entre la COMT y la fatiga autoinformada moderada por el miedo al dolor, merece una mayor consideración. Observamos esta novedosa relación siguiendo la estrategia de agrupar a las portadoras de metionina del gen de la COMT (es decir, genotipos Met/Met + Met/Val) en un único grupo. Esta estrategia se ha llevado a cabo en estudios experimentales anteriores (Cargnin et al., 2013; Cohen et al., 2009; Gürsoy et al., 2003; Lee et al., 2015; Sindermann et al., 2018). Se ha informado sistemáticamente de que los portadores del alelo de metionina de la COMT tienen la menor actividad metabólica de la enzima COMT (D. J. Park y Lee, 2017). En este sentido, en pacientes con fibromialgia, el alelo de metionina se ha asociado a un mayor riesgo de padecer fibromialgia (Cohen et al., 2009; Tammimaki & Mannisto, 2012). Más recientemente, un meta-análisis realizado por Lee y colaboradores (2015) reveló que los pacientes con fibromialgia portadores del alelo Met de la COMT (genotipos Met/Met + Val/Met) mostraban un mayor impacto de la enfermedad que los portadores del alelo Val. Nuestros resultados parecen estar de acuerdo con dichos datos que sugieren que los pacientes con fibromialgia portadores del alelo Met del gen COMT mostrarían una mayor gravedad del síndrome, siendo especialmente sensibles a la influencia de las variables afectivas (es decir, el miedo al dolor) sobre la fatiga autoinformada.

Como se ha mencionado anteriormente, no se encontraron diferencias en las puntuaciones de miedo al dolor entre las pacientes con fibromialgia y las participantes sanas. En este sentido, puede parecer sorprendente encontrar que el miedo al dolor actúa como variable moderadora en la relación entre los genotipos COMT y la fatiga autoinformada. Sin embargo, es importante tener en cuenta que el análisis de moderación sólo se llevó a cabo dentro del grupo de pacientes.

Además, la falta de diferencias en el miedo al dolor entre los grupos puede tener diferentes explicaciones. Investigaciones anteriores han informado de que también se han encontrado altos niveles de miedo al dolor en la población general (Koenen et al., 2017; Roelofs et al., 2004). Desde un punto de vista biológico, la presencia de miedo al dolor en personas sanas puede ser adaptativa, ya que podría ayudar al individuo a sobrevivir evitando eventos posiblemente dañinos o peligrosos. Sería interesante en futuras investigaciones explorar la relación entre estas variables, vinculándolas con aspectos neurobiológicos.

Por último, con respecto al efecto moderador del miedo al dolor en la relación entre el gen de la COMT y el dolor autoinformado, algunos estudios han indicado que los pacientes con dolor crónico portadores de las variantes de la COMT asociadas a una menor actividad enzimática y que informan de niveles más altos de miedo al dolor tenían respuestas de dolor más intensas (S. Z. George et al., 2015). En nuestro estudio, las portadoras de Met de fibromialgia que tenían un mayor miedo al dolor médico informaron de mayores niveles de dolor. Sin embargo, estos análisis no mostraron diferencias significativas, sólo una tendencia estadística. Se pueden identificar varios factores para explicar las diferencias encontradas entre nuestros resultados y los resultados anteriores, como el estudio realizado por George y colegas (2015). En primer lugar, exploraron la relación entre las respuestas de dolor y el miedo al dolor en una muestra de personas que sufrían dolor de hombro (hombres y mujeres). En segundo lugar, utilizaron una versión corta del cuestionario de miedo al dolor. Como observación final, la diferencia más relevante es que analizaron otro SNP del gen COMT, el rs6269, que también modula la actividad enzimática de la COMT. La combinación de estas diferencias podría explicar la presencia de resultados divergentes y dificultar la comparación directa con nuestros resultados.

Reconocemos algunas limitaciones de nuestro estudio. Sólo analizamos un único SNP (polimorfismo Val158Met). El análisis de los haplotipos que están directamente relacionados con la actividad enzimática de la COMT podría ser genéticamente más informativo que el análisis de un único SNP. La concurrencia de múltiples haplotipos causantes de una baja actividad de la COMT se asocia con mayor frecuencia a la percepción del dolor que el efecto de un único SNP. Además, la relación entre la genética y los síntomas de las enfermedades de dolor crónico es compleja. Los factores genéticos no actúan de forma aislada, sino que interactúan con otros múltiples factores genéticos y ambientales que pueden aumentar el riesgo de sufrir una mayor gravedad de los síntomas (Fernández-De-Las-Peñas et al., 2012). En este sentido, sería interesante explorar los factores epigenéticos en la fibromialgia que podrían explicar el desarrollo de los síntomas físicos, afectivos y cognitivos. En futuros estudios, sería necesario aumentar el número de participantes y analizar otros SNP de la COMT intentando replicar los datos del presente estudio.

3.4.1. Conclusiones

Nuestros resultados mostraron que las pacientes con fibromialgia portadoras del genotipo Met/Met informaron de niveles de fatiga significativamente más altos que las portadoras heterocigotas y de puntuaciones de fatiga más altas, aunque no significativamente diferentes, que las portadoras del genotipo Val/Val. Así pues, la presente investigación es la primera que informa de que los diferentes niveles de miedo al dolor pueden actuar como factor moderador en la relación entre el alelo Met del gen COMT y la fatiga autoinformada en la fibromialgia. El estudio de los polimorfismos genéticos podría ser una herramienta útil para una mejor identificación y clasificación de estos pacientes, permitiendo un tratamiento multidisciplinar más adecuado e individualizado. Las intervenciones psicológicas (centradas en la sintomatología afectiva) podrían ser útiles no sólo para reducir los síntomas psicológicos en sí mismos, sino también para aliviar la fatiga y la sintomatología relacionada con el dolor, en la que los síntomas psicológicos pueden contribuir como factores moderadores en los pacientes genéticamente predispuestos con fibromialgia.

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